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Citação bibliográfica
Argel-de-Oliveira, M. M., 1998. Aves que plantam. Frugivoria e dispersão de sementes por aves. Bolm CEO, (13): 9-23.
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Aves
que plantam: Frugivoria
e dispersão de sementes por aves Maria
Martha Argel-de-Oliveira Pós-Graduação
em Ecologia, IB-UNICAMP O
que é isso? O
assunto a ser abordado neste artigo é um exemplo de uma relação ecológica
entre seres vivos de espécies diferentes, a saber, entre um
determinado grupo de animais - as aves - e um determinado grupo de espécies
vegetais. Vamos usar essa expressão, relação ecológica entre seres
vivos de espécies diferentes, como ponto de partida para a exploração
do tema. Existem
diferentes tipo de relações entre seres vivos, que podem ser
classificadas de acordo com o efeito que a relação tem sobre os
organismos nela envolvidos (Tabela 1). Tabela 1. Relações ecológicas entre seres vivos: - efeito negativo; + efeito positivo. (Baseada em Odum, 1985. Ecologia. Rio de Janeiro, Interamericana)
Nosso
assunto se encaixa na última categoria, relações entre organismos de
espécies diferentes que resultam em benefícios para todos os organismos
envolvidos. No presente caso, estamos tratando, portanto, de um caso
particular de relação mutualística entre plantas e animais.
Como próximo passo, vamos situar o assunto específico dentro do contexto
da definição acima. Relações
mutualísticas implicam em benefícios para as espécies envolvidas. No
caso de um mutualismo entre animais e plantas, que tipo de benefício
poderia cada um dos envolvidos receber (Tabela 2 e 3)? Tabela 2. Benefícios envolvidos nas relações mutualísticas planta/animal.
Tabela 3. Como plantas e animais podem beneficiar-se em relações mutualísticas?
Pelas
tabelas acima vemos que o assunto que pretendemos examinar aqui com maior
cuidado, a alimentação de aves com frutos e seu papel na dispersão de
sementes, pode ser, portanto, definido como uma relação mutualística
entre plantas e animais, em que as plantas proporcionam alimento para as
aves, sob a forma de frutos, enquanto as aves fornecem um meio de
transporte para os propágulos da planta, as sementes.
Uma
vez situado exatamente o tema, vamos agora analisar como cada um dos
organismos envolvidos participa dessa interação.
A
frugivoria por aves Pela
definição acima, são consideradas aves frugívoras aquelas que
se alimentam dos frutos sem causar efeitos negativos para as plantas. Ou
seja, são frugívoras apenas aquelas aves que, ao comerem um fruto,
aproveitam a polpa, mas deixam intactas as sementes. Por exemplo, quando
um sanhaço-cinza come uma amora, ele aproveita a polpa e elimina intactas
as sementes, nas fezes ou por regurgitação; quando um tuim se alimenta
das infrutescências de embaúba, ele macera as sementes, ingere-as e
aproveita seus nutrientes, enquanto a polpa é descartada. O sanhaço é
um frugívoro no sentido estrito do termo, mas o tuim não pode receber
essa denominação, uma vez que o objeto de consumo são as sementes -
essa ave seria melhor denominada granívora, e, ao contrário do
sanhaço, tem uma relação de predação com a embaúba (ele se
beneficia, mas os propágulos são destruídos). Esse
conceito é fundamental para o entendimento da relação que existe entre
aves e frutos na natureza. Muitas pessoas encaram como “purismo” a
distinção entre esses dois tipos de aves que exploram frutos,
considerando que, uma vez que o alimento é sempre vegetal, seu papel na
cadeia trófica vai ser sempre o de consumidor primário, quer a ave se
alimente de sementes quer de polpa. Esta visão está correta estritamente
do ponto de vista de fluxo de energia no ecossistema pois, como já vimos,
do ponto de vista do entendimento da relação entre os organismos dentro
de um ambiente natural, os papéis desempenhados por frugívoros
(no sentido de aproveitadores de polpa) e por predadores de sementes
(no sentido se aproveitadores de sementes) não poderiam ser mais
divergentes. Mas
vamos continuar, porque a controvérsia sobre o que exatamente é uma ave
frugívora ainda continua, mesmo que adotemos a definição acima proposta
“ave frugívora é aquela que aproveita o fruto mas não destrói a
semente”. Será que, para considerar uma ave como frugívora ela deve se
alimentar exclusivamente de frutos? Ou pode consumir outros tipos de
alimentos? Vamos
tentar responder essa questão de forma coerente com o que já foi exposto
acima. Até aqui consideramos que, para entender a importância da relação
ave/fruto em um ambiente, o que importa é que as aves efetivamente
dependem dos frutos como fonte alimentar e que as plantas dependem das
aves como meio de transporte de sua prole. Se uma ave come frutos mas também
come insetos, não é obrigatório que a dependência que ela tem de
frutos como recurso alimentar seja menor que a dependência apresentada
por uma ave que come exclusivamente frutos; em adição, ela
funcionará da mesma forma como dispersor das sementes. Isto é: o fato de
comer ou não insetos não afeta necessariamente a relação entre a ave e
a planta, embora afete necessariamente, como é óbvio, a relação entre
a ave e os insetos. O
que quero dizer é que considero perfeitamente aplicável o termo frugívoro
quando nos referimos a espécies de dieta mais ampla (em geral denominadas
“onívoras”), por exemplo, em estudos comportamentais. No
entanto, creio que toda vez que o termo é usado deve constar, de maneira
clara, o real significado que lhe estamos atribuindo. Por exemplo: numa
classificação da avifauna por categoria alimentar considero errado
incluir, em uma categoria denominada frugívoros, aves como sabiás
e sanhaços, pois isso mascara o fato de que essas aves agem também como
predadoras de invertebrados. Eu particularmente coloco-as em uma categoria
que chamo de onívoros (mas deixo perfeitamente claro que essa
“onivoria” é diferente, por exemplo, da do tico-tico, que come
invertebrados e sementes).
Quem
são os frugívoros? São
inúmeros os grupos de aves que se alimentam de frutos de maneira
habitual, e em quase todas as famílias de aves terrestres há ao menos
alguns representantes que aproveitam esse recurso alimentar ao menos
esporadicamente. Dentre os grupos representados no Brasil e que
provavelmente nunca comem frutos podemos citar (excetuando aves aquáticas):
as corujas, as mães-da-lua, os curiangos, os andorinhões, os
martim-pescadores, talvez os arapaçus, as andorinhas. Algumas
curiosidades podem ser mencionadas: -
há citações de urubus comendo frutos ricos em óleo; -
há falconiformes que se alimentam principalmente de frutos, como o gralhão; -
o guácharo, parente próximo dos curiangos, é um frugívoro exclusivo. Alguns
granívoros ocasionalmente ingerem a polpa de frutos e eliminam sementes
intactas: já observei um tiziu que trabalhava frutos no bico para
aproveitar a polpa e nem sequer engolia a semente: descartava-a deixando-a
cair do bico e só engolia a polpa. Uma dessas sementes descartada foi
recolhida e colocada para germinar, fazendo-o com sucesso. Acredito
que, em situações de deficiência de água, aves que normalmente não
aproveitam os frutos podem fazê-lo como forma de matar a sede. Talvez
fosse esse o caso do tiziu. São
muito poucas as aves exclusivamente frugívoras. Abaixo são destacadas
algumas espécies ou grupos de espécies que Snow (1981) considera como
aves frugívoras especializadas: -
o guácharo; -
todos os surucuás, embora o próprio autor acima reconheça que consomem
insetos; -
todos os tucanos e araçaris; isso pode ser verdadeiro somente em parte,
pois ao menos uma espécie, o tucanuçu, come também presas animais; -
muitos cotingídeos, como as arapongas, as saudades, os galos-da-serra,
etc.; a dieta desses pássaros não é, porém, bem conhecida; -
os tangarás, embora alguns pareçam consumir habitualmente presas
animais. Esse
autor não menciona os gaturamos. Pelo que existe na literatura, parece
que pelo menos o gaturamo-vivi é um frugívoro exclusivo, pois o consumo
de outros itens é extremamente ocasional. O
grupo mais numeroso de frugívoros são os frugívoros parciais. Fazem
parte dele aves muito comuns em ambientes intactos e alterados, como os
sabiás, os sanhaços, as saíras e vários tiranídeos, inclusive o
bem-te-vi. Em áreas alteradas, a grande maioria das espécies de
passeriformes é composta por frugívoros parciais, responsáveis pelas
maiores taxas de consumo de frutos silvestres e cultivados. Já
tendo visto como se caracteriza o lado animal da relação aqui estudada,
vamos ver um pouco sobre as características do componente vegetal.
A
dispersão de sementes As
plantas terrestres são organismos que passam a maior parte de seu ciclo
de vida fixos a um substrato. Enfrentam, portanto, os seguintes problemas: -
como encontrar um parceiro para realizar trocas gênicas? -
como mandar a prole para longe da planta-mãe, evitando assim problemas de
competição entre indivíduos? Como
as plantas em si não se podem deslocar, elas utilizam a ajuda de agentes
externos: -
agentes polinizadores fazem o transporte de genes, sob a forma de pólen; -
agentes dispersores levam a prole para longe da planta mãe, sob a forma
de propágulos. É
este segundo aspecto que nos interessa: o transporte das sementes para
longe da planta que as gerou. As
sementes são propágulos que podem ser encarados como “bebês
compactos”, organismos jovens embalados para viagem, pequenos o
suficiente para facilitar o transporte e envoltos em camadas protetoras
para evitar acidentes durante a propagação. Diversos
são os agentes que podem contribuir para que as sementes se afastem da
planta-mãe. De acordo com o agente dispersor, variam as características
de sementes e de frutos (Tabela 4). Tabela 4. Características de frutos e sementes adaptados a diferentes agentes dispersores.
* enquanto a endozoocoria é uma relação de mutualismo, a epizoocoria é um comensalismo, em
que a planta tem benefício mas o animal não é afetado Dentre
os animais, os principais agentes dispersores de sementes são os
vertebrados e as formigas. Dentre os vertebrados, destacam-se as aves e os
morcegos, embora outros grupos possam também dispersar sementes:
cachorros-do-mato, elefantes, alguns peixes, anfíbios, lagartos. Frutos
e sementes variam de acordo com o animal que faz a dispersão (Tabela 5). Tabela 5. Algumas características de frutos e sementes adaptados à dispersão por diferentes grupos animais.
* em
casos de endozoocorias
As
aves como dispersoras de sementes As
aves apresentam várias vantagens como agentes dispersores. Em primeiro
lugar, são animais de volume corpóreo relativamente grande; podem,
portanto, carregar um lastro (ou seja, material que não será
aproveitado) relativamente grande. Além disso, têm uma facilidade de
deslocamento e um raio de ação com os quais praticamente nenhum
outro animal pode rivalizar, exceção feita, talvez, aos morcegos. Nas
florestas tropicais, aves e morcegos podem ser considerados os
grandes responsáveis pela movimentação de sementes de frutos zoocóricos
(= adaptados à dispersão por animais). No
entanto, dentro de um grupo etologicamente tão diversificado como as
aves, é de se esperar que, de acordo com o tipo de comportamento da ave,
varie seu grau de eficiência como dispersor. Quais são os elementos que influem na eficiência da ave como veículo para as sementes? (Tabela 6). Tabela 6. Algumas características das aves que influem na eficiência como agente dispersor.
Temos
que considerar que as próprias características das sementes vão
influenciar na eficiência dos dispersores. Por exemplo, aves
mandibuladoras dispersam melhor sementes pequenas, que escapam à ação
separadora do bico. Por outro lado, aves grandes são melhores para
dispersar sementes grandes, pois são capazes de engoli-las, ao contrário
de aves pequenas. Embora
a maior parte da movimentação de sementes por aves se dê após a ingestão,
há aves que carregam os frutos no bico para trabalhá-los longe da planta
mãe. Assim, mesmo descartando a semente por mandibulação, acabam
promovendo sua dispersão. As
sementes ingeridas podem ser posteriormente eliminadas nas fezes, após
atravessar o tubo digestivo, ou podem ser separadas no estômago mecânico
e regurgitadas. O segundo processo pode ser mais rápido, e talvez seja
menos eficiente para a dispersão. A utilidade da regurgitação, para a
ave, é diminuir o tempo que as sementes, um material inaproveitável, é
carregado dentro do organismo, aumentando o peso e dificultando o vôo. É
comum que frugívoros que ingerem inteiros frutos grandes, como os sabiás
e a araponga, fiquem muito tempo imóveis, escondidos na folhagem da própria
planta, depois de engolirem um ou mais frutos; essas aves estão esperando
que termine a limpeza das sementes, que são regurgitadas antes que a ave
volte a comer novos frutos.
As
aves como agentes de recomposição ambiental Tudo
o que foi exposto acima permite entender o porquê das aves frugívoras
serem um dos elementos chaves na sucessão natural das fisionomias
vegetais em ambientes tropicais. Um elemento novo deve ser adicionado para
se entender a grande importância das aves na manutenção das florestas
tropicais: a grande maioria das árvores características das florestas
maduras têm dispersão através de agentes animais. São as aves,
portanto, as responsáveis pela movimentação dos propágulos de boa
parte das plantas que realmente interessam do ponto de vista de conservação
de hábitats. Outro
aspecto importante é o papel desempenhado por elas na recomposição de
áreas degradadas. Frugívoros comuns e pouco fiéis ao ambiente, como os
sanhaços, os sabiás e o bem-te-vi, que se movimentam com desenvoltura
entre bordas de matas e pastagens, entre ambientes periantrópicos e
capoeiras, são veículos perfeitos para a disseminação de espécies de
plantas pioneiras, que, com a contribuição das aves acabam colonizando
áreas alteradas pelo ser humano. Ao depositarem sementes de espécies
pioneiras em áreas abertas criadas pelo homem, as aves contribuem para o
processo de aumento na cobertura e na biomassa vegetal. Aumentando a
cobertura vegetal e o sombreamento do solo, surgem condições para o
estabelecimento de novas espécies, mais exigentes em termos de umidade e
sombra. Esse processo de sucessão em áreas alteradas e não utilizadas
pelo ser humano é fundamental para a proteção do solo e dos recursos hídricos,
uma vez que a cobertura vegetal mais densa diminui a ação da erosão e
dificulta o assoreamento dos rios. Quando implantado pelo próprio ser
humano, os custos de um programa de revegetação são muito altos.
Existe, portanto, interesse em desenvolver técnicas de recuperação de
áreas degradadas que se utilizem dos processos naturais de recrutamento e
sucessão. Desta forma pode-se perceber como é necessário o entendimento
da interação entre as aves, os frutos que elas comem e as sementes que
dispersam: além de ser interessante do ponto de vista da ecologia como ciência
pura, o estudo da dispersão por aves pode resultar em mecanismos muito
mais eficientes e econômicos de proteger a fertilidade da terra e a água
adequada para o consumo humano.
Uma bibliografia básica Argel-de-Oliveira, M.M., 1992. Comportamento alimentar de aves em Trichilia micrantha Benth (Meliaceae) na Serra dos Carajás, Pará. Bolm. Mus. par. Emílio Goeldi, sér. Zool., 8(2): 305-313. Foster, M.S., 1987. Feeding methods and efficiencies of selected frugivorous birds. Condor, 89: 566-580. Janzen, D.H., 1983. Dispersal of seeds by vertebrates guts. p. 232-262. In: Futuyma, D.J. & Slatkin, M. (eds) Coevolution. Sunderland, Sinauer. Howe, H.F. & Smallwood, J., 1982. Ecology of seed dispersal. Ann. Rev. Ecol. Syst., 13: 201-228. Howe, H.F. & Westley, L.C., 1988. Ecological relationships of plants and animals. Nov York, Oxford University. 273 p. Kuhlmann, M. & Kühn, E., 1947. Subsídios para o estudo da biocenose regional. In: A flora do distrito de Ibiti (ex monte Alegre), Município de Amparo. São Paulo, Secretaria da Agricultura, Instituto de Botânica. p. 141-221. Levey, D.J., 1988. Spatial and temporal variation in Costa Rican fruit and fruit-eating bird abundance. Ecol. Monogrs, 58(4): 251-269. Lombardi, J.A. & Motta-Júnior, J.C., 1993. Seeds of the champak, Michelia champaca L. (Magnoliaceae) as a food source for Brazilian birds. Cienc. Cult., 45(6): 408-409. Marcondes-Machado, L.O. & Argel-de-Oliveira, M.M., 1988. Comportamento alimentar de aves em Cecropia (Moraceae), em Mata Atlântica, no Estado de São Paulo. Revta bras. Zool., 4(4): 331-339. Marini, M.A., 1992. Foraging behavior and diet of the Helmeted Manakin. Condor, 94: 151-158. Moermond, T.C. & Denslow, J.S., 1985. Neotropical avian frugivores: patterns of behavior, morphology, and nutrition, with consequences for fruit selection. p.865-897. In: Buckley, P.A., Foster, M.S., Morton, E.S., Ridgely, R.S. & Buckley, F.G. (eds). Neotropical Ornithology. Washington, American Ornithologists’ Union. (Ornithological Monographs, no. 36) Monteiro, R.F., Martins, R.P. & Yamamoto, K., 1992. Host specificity and seed dispersal of Psittacanthus robustus (Loranthaceae) in South-Eastern Brazil. J. trop. Ecol., 8: 307-314. Motta-Júnior, J.C., 1991. A exploração de frutos como alimento por aves de mata ciliar numa região do Distrito Federal. Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, VII + 121 p. (Tese de Mestrado, não publicada. Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro) Motta-Júnior, J.C. & Lombardi, 1990. Aves como agentes dispersores de copaíba (Copaifera langsdorffii, Caesalpinaceae) em São Carlos, Estado de São Paulo. Ararajuba, 1: 105-106. Pineschi, R.B., 1990. Aves como dispersores de sete espécies de Myrsine (Myrsinaceae) no maciço do Itatiaia, estados do Rio de Janeiro e Minas Gerais. Ararajuba, 1: 73-78. Remsen, J.V., Hyde, M.A. & Chapman, A., 1993. The diets of Neotropical trogons, motmots, barbets and toucans. Condor, 95: 178-192. Schubart, O., Aguirre, A.C. & Sick, H., 1965. Contribuição para o conhecimento da alimentação das aves brasileiras. Arq. Zool., 12: 95-249. Sick, H., 1985. Ornitologia brasileira. Uma introdução. Brasília, UnB. 2 v. Silva, W.R., 1980. Notas sobre o comportamento alimentar de três espécies de Traupídeos (Passeriformes, Thraupidae) em Cecropia concolor na região de Manaus. Acta amazonica, 10(2): 427-429. Silva, W.R., 1988. Ornitocoria em Cereus peruvianus (Cactaceae) na Serra do Japi, Estado de São Paulo. Revta bras. Zool., 48(2): 381-389. Skutch, A.F., 1980. Arils as food of tropical American birds. Condor, 82: 32-42. Snow, D.W., 1962. A field study of the Black and White Manakin, Manacus manacus, in Trinidad. Zoologica, N. York, 47(8): 65-104. Snow, D.W., 1981. Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey. Biotropica, 13(1): 1-14. Voss, W.A. & Sander, M., 1980. Frutos de árvores nativas na alimentação das aves. Trigo e Soja, (51): 26-30 Voss, W.A. & Sander, M., 1981. Frutos e sementes vários na alimentação das aves livres. Trigo e Soja, (58): 28-31. Wheelwright, N.T., 1985. Fruit size, gape width, and the diets of fruit-eating birds. Ecology, 66(3): 808-818. Wheelwright, N.T., 1991. How long do fruit-eating birds stay in the plants where they feed? Biotropica, 23(1): 29-40. Wheelwright,
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